Alors que Suzume doute de ses pouvoirs qu'elle juge insignifiants, Nio, le vieux Gardien de la Nature, fait appel à elle : Ashida a découvert l'emplacement de Tengoku, son sanctuaire, et menace de transformer tous ses animaux en la plus grande armée de samouraïs de tous les temps. Grâce à Nio, Suzume apprend l'origine de son pouvoir et qu'il est beaucoup plus puissant qu'elle ne l'imagine. Animée d'une nouvelle force et aidée par Hiro et Futo, elle devra vaincre les monstrueux papillons noirs d'Ashida et l'invasion de son armée conduite par Shoko...